Europese Waterslangen en het principe van competitieve exclusie…

Auteur: Paul Storm, Docent Biologie, Hogeschool Rotterdam www.waterslangen.nl
Publicatie: Litteratura Serpentium 2018, jaargang 38, nummer 2, pp. 59-87.

Inleiding

Jaren geleden, toen ik als gastmedewerker bij Naturalis werkte, stelde een Italiaanse wetenschapper mij een mooi vooruitzicht. Noord-west-Italië, dat was het gebied waar ik heen moest, daar kwamen alle waterslangen van Europa voor (Fig. 1, 2 en 3).

Dat klonk als het beloofde land: een gebied waar adderring-slangen (Natrix maura) en dobbelsteenslangen (Natrix tessellata) samen voorkomen met ringslangen (toentertijd nog één soort Natrix natrix). Samen voorkomen is in dit geval eerlijk gezegd een misleidende uitspraak. Het is waar dat adderringslangen en dobbelsteenslangen samen worden aangetroffen in hetzelfde gebied, notabene in dezelfde rivier, de Trebbia (Scali, 2011), maar de overlap is werkelijk maar een fractie van de immens grote verspreidingsgebieden van beide soorten. Een stukje naar het westen en je komt alleen nog maar adderringslangen tegen (Fig. 2), een stukje naar het oosten en je vindt alleen nog maar dobbelsteenslangen (Fig. 3). Dat maakt het beloofde land wel erg klein. De term ’uitsluiten’ is toepasselijker wat betreft het voorkomen van deze twee slangensoorten. De verspreiding van beide soorten in ogenschouw nemend, drong bij mij het principe van competitieve exclusie, zich vanzelf op.

Fig. 1. Verspreidingsgebied van ringslangen.

Fig. 1. Verspreidingsgebied van ringslangen.


Grofweg komt dit principe
(Hardin, 1960) erop neer dat binnen een geografisch gebied twee soorten, die precies dezelfde ecologische niche bezetten, niet naast elkaar kunnen voorkomen: ’complete competitors cannot coexist’.

Competitie tussen de twee soorten zal ervoor zorgen, dat slechts één van de twee zal overleven, namelijk degene die (net iets) beter is in het bezetten van de betreffende ecologische niche.

Fig. 2. Verspreidingsgebied van de Adderringslang (Natrix maura).

Fig. 2. Verspreidingsgebied van de Adderringslang (Natrix maura).

Met slechts een handjevol soorten die samen voorkomen of elkaar wederzijds uitsluiten, lijkt het voorkomen van het geslacht Natrix in Europa een schoolvoorbeeld te vormen van het principe van competitieve exclusie (Storm, 2009, 2011). Deze groep waterslangen (familie Natricidae) is te verdelen in enerzijds ringslangen (tot voor kort dus één soort Natrix natrix), die zich vaak voeden met amfibieën en anderzijds met twee slangensoorten, de adderringslang (Natrix maura) en de dobbelsteenslang (Natrix tessellata), die het vooral hebben voorzien op vissen. Kort door de bocht: amfibie-eters en viseters kunnen samen voorkomen, maar de viseters sluiten elkaar uit. Metzger et al. (2009) presenteerden in hun artikel het samenbrengen van adderringslangen en dobbelsteenslangen, door de introductie van laatstgenoemde soort bij het meer van Genève in Zwitserland, zelfs als een test van het principe van competitieve exclusie.

Fig. 3. Verspreidingsgebied van de Dobbelsteenslang (Natrix tessellata).

Fig. 3. Verspreidingsgebied van de Dobbelsteenslang (Natrix tessellata).

Toch kunnen er vraagtekens worden gezet bij het gebruik van dit principe. Is het in de praktijk allemaal wel zo duidelijk? In dit artikel ga ik nader in op het voorkomen van het geslacht Natrix in Europa en de werking van het principe van competitieve exclusie bij deze groep. In eerste instantie door naar argumenten te kijken die dit principe lijken te ondersteunen: het sympatrisch voorkomen van amfibie eters en viseters, en het elkaar uitsluiten van de viseters. In tweede instantie zal ik aandacht besteden aan de vraagtekens over de werking van dit principe; uiterlijke verschillen en nicheverschillen tussen de viseters en de flexibiliteit van eetgewoonten.

Naamgeving ringslangen in beweging

Tot voor kort was er slechts één ringslangensoort (Natrix natrix) met een aantal ondersoorten. Met zoveel variatie binnen één soort en een opvallend groot verspreidingsgebied wekt het niet echt verwondering dat er niet alleen verschil van mening bestond over het aantal ondersoorten (Guicking et al., 2006), maar ook over de soortstatus. Begin jaren negentig van de vorige eeuw is er een claim geweest voor het bestaan van een zelfstandige soort: Natrix megalocephala (Orlov & Tuniyev, 1992), welke daarna weer in twijfel is getrokken (Kindler et al., 2013). Nu worden we wederom getracteerd; dit keer op twee nieuwe soorten. Recent onderzoek wijst namelijk uit dat, naast Natrix natrix, nu ook Natrix astreptophora (Pokrant et al., 2016) en Natrix helvetica (Kindler et al., 2017) aan de soortenlijst moeten worden toegevoegd.

Fig. 4. Rio Nansa, Cantabrië, Spanje, waar de Spaanse ringslang (Natrix streptophora) en de Adderringslang (Natrix maura) zijn aangetroffen. (Foto Paul Storm, 2004).

Fig. 4. Rio Nansa, Cantabrië, Spanje, waar de Spaanse ringslang (Natrix streptophora) en de Adderringslang (Natrix maura) zijn aangetroffen. (Foto Paul Storm, 2004).

De grens tussen soorten en ondersoorten is niet altijd duidelijk en met de ontwikkeling van nieuwe technieken is het afwachten of er nog meer taxonomische verschuivingen gaan plaatsvinden. kortom, met de opkomst van genetische analyses is de taxonomie van het geslacht Natrix, net als vele andere taxa, in beweging gekomen. Het doet me denken aan een uitspraak die al meer dan 150 jaar geleden is gemaakt. Darwin merkte op in zijn wereldberoemde werk (1859, pagina 64): ’The term species thus comes to be a mere useless abstraction, implying and assuming a separate act of creation.’ Evolutie vindt altijd en overal plaats. De levende wereld om ons heen is niet gefixeerd, maar continu in beweging, waarbij levensvormen overgaan in andere, divergeren in allerlei andere vormen of uitsterven. Ons leven is te kort om deze continue beweging te zien. Wij zien als het ware een stilstaand beeld, waardoor we makkelijk de indruk krijgen dat levensvormen om ons heen bestaan uit vaste eenheden, maar dit is niet het geval (Storm, 2009). Dit neemt niet weg dat ik in dit artikel, wat de naamgeving van ringslangen betreft, het voorstel van Kindler et al. (2017) zal volgen. Dit betekent voor Europa momenteel vijf waterslangsoorten binnen het geslacht Natrix.

De veronderstelde amfibie-eters, kortweg ringslangen
– Spaanse ringslang (Natrix astreptophora)
– Gevlekte ringslang (Natrix helvetica)
– Ringslang (Natrix natrix)

De veronderstelde viseters
– Adderringslang (Natrix maura)
– Dobbelsteenslang (Natrix tessellata)

Het sympatrisch voorkomen van ringslangen en adderringslangen.

De Spaanse ringslang (Iberian grass snake / ‘Ibero-Maghrebian grass snake’, Natrix astreptophora) komt, zoals de Engelse naam aangeeft, voor op het Iberisch schiereiland en in het noorden van Afrika (Fig. 1). In Europa wordt deze soort, naast Spanje en Portugal, ook aangetroffen in de regio van de Franse Pyreneeën (Pokrant et al., 2016). De adderringslang (’viperine snake’, Natrix maura) komt eveneens voor in het noorden van Afrika en het zuidwesten van Europa, in de landen Spanje en Portugal, maar ook noordelijker, zoals de zuidelijke helft van Frankrijk, het zuidwestelijk gedeelte van Zwitserland en het noordwesten van Italië (Fig. 2).

Fig. 5. Spaanse ringslang (Natrix astreptophora), Cantabrië, Spanje. (Foto Paul Storm, 2004)

Fig. 5. Spaanse ringslang (Natrix astreptophora), Cantabrië, Spanje. (Foto Paul Storm, 2004)

De Spaanse ringslang en de adderringslang komen in Noord-Spanje samen voor bij rivieren met veel keien; ik heb ze daar aangetroffen in de zomer van 2004, zowel bij de Rio Saja, als bij de Rio Nansa (Tabel 1; Fig. 4, 5 & 6).

Heel spannend was het moment dat ik onder een steen langs de Rio Nansa, een zwarte juveniele slang aantrof met een totale lengte van twintig cm. (Fig. 7) Op dat moment was ik nog niet zeker om welke soort het ging. Door nauwkeuriger te kijken naar de schubben van de kop werd duidelijk dat het om een Spaanse ringslang ging.

Een dag later, zag ik in de Rio Saja onder water een grote slang bewegen. Maar eenmaal opgedoken, bleek deze slang niet meer tot het rijk der levenden te behoren. Het ging hier eveneens om een melanistisch exemplaar van de Spaanse ringslang, dit keer een groter exemplaar van tachtig cm lang.

De andere twee, niet-melanistische Spaanse ringslangen, trof ik onder stenen aan die langs de Rio Saja lagen.

De adderringslangen vond ik viermaal onder een steen op het droge en tweemaal in het water.

Fig. 6. Adderringslang (Natrix maura), Cantabrië, Spanje. (Foto Paul Storm, 2004).

Fig. 6. Adderringslang (Natrix maura), Cantabrië, Spanje. (Foto Paul Storm, 2004).

Wat potentiële prooidieren betreft, zijn zowel in de Rio Saja als in de Rio Nansa met name veel elritsen waargenomen en werden regelmatig larven van Anura (kikkers en padden) aangetroffen. Onder vochtige stenen werd nog weleens een worm aangetroffen en in langzamer stromende en stilstaande stukken van de rivier ook bloedzuigers. Hailey en Davies (1986) hebben het voorkomen van ringslangen en adderringslangen bestudeerd in een kleine Spaanse rivier (de Jalon). Zij schilderen ringslangen af als dagactieve, terrestrische predatoren van kikkers; adderringslangen daarentegen als dag en nacht opererende semi-aquatische zit-en-wacht predatoren van vissen. Dat is een duidelijk verschil in timing, jachtstrategie, foerageergebied en prooivoorkeur. Vanuit dit oogpunt gezien, is het dus niet verwonderlijk dat beide soorten sympatrisch voorkomen.

Het verspreidingsgebied van de nieuwste ringslangsoort, de gevlekte ringslang (‘barred grass snake’, Natrix helvetica) omvat het verspreidingsgebied van vijf vroegere voorgaande ondersoorten van Natrix natrix: cetti, corsa, helvetica, lanzai en sicula (Kindler et al., 2017). Dit houdt in dat de gevlekte ringslang volgens het nieuwe voorstel een verspreidingsgebied heeft dat landen omvat als Engeland, Nederland, België, Duitsland, Frankrijk, Zwitserland, Italië en de eilanden Corsica en Sardinië. Gevlekte ringslangen en adderringslangen overlappen niet alleen op de globale verspreidingskaart (Fig. 1 en 2); ervaring leert dat ze ook daadwerkelijk samen in dezelfde habitat worden aangetroffen.

De gevlekte ringslang heb ik samen met de adderringslang aangetroffen in Frankrijk, langs rivieren met veel keien, zoals bij de Ceze en de Gardon d’Anduze (Tabel 1; Fig. 8, 9 & 10). Beide slangensoorten zijn ook in de Limousin in de buurt van de Petite reuse aangetroffen, bij een stuk met veel keien, maar niet in hetzelfde jaar. Bovendien trof ik de gevlekte ringslang hier wat verder van het water aan. Hiermee komt de vraag op, of het samen voorkomen van deze twee waterslangsoorten mogelijk niet alleen een kwestie is van niche, maar ook van (micro)habitat. Dit laatste zou betekenen dat er op kleinere schaal wel degelijk sprake kan zijn in bepaalde gebieden van een gedeeltelijke scheiding van gevlekte ringslangen en adderringslangen. In 2002 vroeg ik aan Rob Veen wat zijn idee was over het naast elkaar kunnen leven van deze twee soorten in zijn aandachtsgebied. Hij gaf toen het volgende antwoord: ‘…..in de Creuse is Natrix helvetica veel talrijker, en komt in het hele gebied voor. Natrix maura komt alleen voor in de beekdalen onder zeshonderd meter. Als habitatkeuze vind ik Natrix maura uitsluitend bij beken en rivieren met zandige en of grindoevers, bij voorkeur tussen driehonderd en vijfhonderd meter, Natrix helvetica is meer gebonden aan meren, natte weilanden met sloten, langs heggen, dorpspoelen, en eigenlijk overal waar groene kikkers voorkomen.’ Interessant is om in dit verband ook te vermelden dat Rob Veen later meldde dat hij op 23 september 2014, op een naar schatting veertig meter hoog rotsplateau, ongeveer zestig meter van de rivier de Cher, twaalf juveniele adderringslangen en twee juveniele gevlekte ringslangen samen met vijftien lege eieren in een ± twintig cm diep gat in de rotsen op vochtig zand had aangetroffen. In de zomer van 2017 heeft hij mij deze plek laten zien en er waren nog steeds lege eieren te zien (Fig. 11 & 12). Dit geeft aan dat deze twee slangensoorten ook in de Creuse (ten dele) in dezelfde habitat worden aangetroffen.

Het sympatrisch voorkomen van ringslangen en dobbelsteenslangen.

De dobbelsteenslang (’dice snake’, Natrix tessellata) heeft een indrukwekkend groot verspreidingsgebied, dat delen van Europa, Azië
en Afrika omvat (Mebert, 2011; Fig. 3). Vanuit het westen naar het oosten loopt dit gebied van Noordwest-Italië tot en met het uiterste westen van China. In het westelijke deel van zijn verspreidingsgebied, komt deze soort in het zuiden voor in Egypte en het Midden Oosten; in het noorden in Tsjechië en Duitsland.

Fig. 7. Spaanse ringslang (Natrix astreptophora) (melanistisch) Cantabrië, Spanje. (Foto Paul Storm, 2004).

Fig. 7. Spaanse ringslang (Natrix astreptophora) (melanistisch) Cantabrië, Spanje. (Foto Paul Storm, 2004).

Ook voor dobbelsteenslangen geldt dat ze op de kaart duidelijk overlappen met ringslangen (Fig. 1 en 3). Dobbelsteenslangen komen in uiteenlopende omgevingen voor. Zo worden ze aangetroffen in zoet-, brak- en zoutwater (Mebert, 2011). In Italië heb ik ze aangetroffen in grotere meren en in snelstromende rivieren (Storm, 2016). Aangezien dobbelsteenslangen niet kieskeurig lijken wat hun leefomgeving betreft, zolang er maar water in de buurt is, is de kans groot is dat ze in dezelfde habitat worden aangetroffen als ringslangen.

Zo heb ik in de zomer van 2006 in de rivier de Torrente Arbia twee dobbelsteenslangen en een dode gevlekte ringslang aangetroffen (Storm, 2016; Tabel 1). Het was er rijk aan stenen en de rivier was ondiep. Hier trof ik op een middag in een kleine stroomversnelling een imposante vrouwelijke dobbelsteenslang aan met een totale lengte van maar liefst 106 cm. Tot nu toe de langste dobbelsteenslang die ik ooit heb gevonden. De luchttemperatuur in de schaduw was 33°C en de temperatuur van het water was 30°C .

Fig. 8. Gardon d’Anduze, Gard, Frankrijk, waar de Gevlekte ringslang (Natrix helvetica) en de Adderringslang (Natrix maura) zijn aangetroffen. (Foto Paul Storm, 2011).

Fig. 8. Gardon d’Anduze, Gard, Frankrijk, waar de Gevlekte ringslang (Natrix helvetica) en de Adderringslang (Natrix maura) zijn aangetroffen. (Foto Paul Storm, 2011).

Dagen later vond ik in dezelfde rivier op een ondiep stuk van slechts zeven cm een juveniele dobbelsteenslang, met een totale lengte van 29 cm. Op die zelfde dag trof ik ook een fraaie maar helaas dode en deels aangevreten gevlekte ringslang aan. Vraag die ik me hierbij wel direct stel: komt de gevlekte ringslang daadwerkelijk in dit deel van de Torrente Arbia voor? Theoretisch gezien kan de slang daar zijn terechtgekomen door een predator die de prooi heeft verplaatst.

Ook de volgende observatie van een gevlekte ringslang in de omgeving van dobbelsteenslangen, gemaakt in de zomer van 2010, draagt wat onzekerheid met zich mee. Vroeg in de middag bezocht ik het plaatsje Passignano aan de noordkant van het meer van Trasimeno. Het weer was gunstig voor het observeren van waterslangen, dat wil zeggen het was zonnig ener stond geen harde wind, dus het water was rustig. In tegenstelling tot vier jaar daarvoor (Storm, 2016) zag ik geen dobbelsteenslangen in het water. Het water was nu minder helder dan in 2006. Dit keer geen grote groepen vissen; wel kleinere visjes. Het waterniveau leek ook lager. In de middag naar de oostkant van het meer gereden, naar San Feliciano. Hier zag ik op een gegeven ogenblik een dobbelsteenslang in het water en zeer waarschijnlijk ook een gevlekte ringslang. Dit gebaseerd op het feit dat dobbelsteenslangen bij verstoring snel onderduiken, terwijl mijn indruk is dat ringslangen vaker relatief lang aan het oppervlak blijven zwemmen.

Fig. 9. Gevlekte ringslang (Natrix helvetica), Gard, Frankrijk. (Foto Paul Storm, 2011).

Fig. 9. Gevlekte ringslang (Natrix helvetica), Gard, Frankrijk. (Foto Paul Storm, 2011).

Los van bovenstaande, onzekere anekdotische vakantiewaarnemingen, blijkt uit onderzoek dat dobbelsteenslangen en ringslangen inderdaad sympatrisch voorkomen, zoals bij de meren van Bacina in Zuid-Kroatië, waar ze in dezelfde habitat voorkomen, maar verschillen in voorkeur wat betreft microhabitat en prooi (Janev Hutinec & Mebert, 2011). Laatstgenoemde auteurs vonden dat dobbelsteenslangen zich uitsluitend voedden met vissen, terwijl het dieet van ringslangen merendeels uit afibieën en weleens bestond. Filippi et al. (1996) publiceernoden al in een eerdere studie, aangaande het sympatrisch voorkomen van beide slangensoorten in Centraal-Italië, dat het dieet van dobbelsteenslangen voor meer dan 97% uit vis bestond, terwijl dit bij ringslangmannen en vrouwen respectievelijk 17% en 9% was. In Zuid-Kroatië hadden dobbelsteenslangen een voorkeur voor langzaam stromend water en consumeerden meer bentische vissen, terwijl ringslangen vaker werden aangetroffen in rustiger water zoals in plassen (Janev Hutinec & Mebert, 2011). Verder melden deze onderzoekers dat dobbelsteenslangen vaker in een stenige omgeving voorkwamen en dat de twee soorten verschillen in het gebruik van de waterkolom; dobbelsteenslangen werden vaak foeragerend aangetroffen in de bentische zone en in de middelste waterlaag, terwijl ringslangen bijna altijd aan het wateroppervlak werden geobserveerd.

Interessant is dat ook Ioannidis & Mebert (2011) constateerden dat in het zuiden van Griekenland dobbelsteenslangen en ringslangen weliswaar de meeste beschikbare habitats in de buurt van water gebruiken, maar dat er een verschil is tussen beide wanneer je inzoomt op de verschillende typen waterrijke gebieden. Zo maken ringslangen, in tegenstelling tot dobbelsteenslangen, vooral gebruik van tijdelijke plassen, natte graslanden, moerassen en kleine kunstmatige greppels. Daarentegen zijn dobbelsteenslangen vaker aangetroffen bij brak- en zoutwaterlagunes. Het kan haast niet anders dat deze habitatvoorkeuren in verband staan met de favoriete prooien van beide groepen. De verschillen in habitatvoorkeuren van ringslangen en dobbelsteenslangen (Janev Hutinec & Mebert, 2011; Ioannidis & Mebert, 2011) doen deels ook denken aan de eerder aangehaalde opmerking van Rob Veen over de habitatkeuzen van gevlekte ringslangen en adderringslangen in de Creuse. Dit zou kunnen betekenen dat dobbelsteenslangen en adderringslangen ecologisch gezien dichter bij elkaar staan en dienovereenkomstig de kans op competitie tussen deze twee soorten groter is.

Adderringslangen en dobbelsteenslangen en het principe van competitieve exclusie

Het beeld dat zich opdringt bij het bekijken van de verspreiding van adderringslangen, dobbelsteenslangen en ringslangen (Fig. 1, 2 en 3) komt goed overeen met het globale beeld dat we hebben van de niches van deze dieren. Ringslangen overlappen met adderringslangen en dobbelsteenslangen, maar de twee laatstgenoemde soorten overlappen niet met elkaar. Ringslangen zijn met name am#bie-eters (Creemers & Van Delft, 2009; Janev Hutinec & Mebert, 2011). De Europese waterslangen die het vooral hebben voorzien op vis zijn adderringslangen (Patterson & Davies, 1982) en dobbelsteenslangen (Filippi et al., 1996; Janev Hutinec & Mebert, 2011; Sterijovski et al., 2011). Volgens Capula et al. (2011) lijken adderringslangen en dobbelsteenslangen veel op elkaar wat betreft seksueel dimor#sme (grootteverschil tussen vrouwen en mannen), jachtstrategie (zit-en-wachtpredator) en samenstelling van het dieet (vooral visetend). Beide soorten bezetten dus een overeenkomstige ecologische niche (Guicking et al., 2006) en kunnen, gezien vanuit het oogpunt van het principe van competitieve exclusie (Hardin, 1960), niet goed samen voorkomen. Mogelijk belet de dobbelsteenslang een verdere oostwaartse verspreiding voor de adderringslang en belet op zijn beurt de adderringslang een verdere westwaartse verspreiding voor de dobbelsteenslang (Fig. 2 en 3).

Fig. 10. Adderringslang (Natrix maura), Gard, Frankrijk. (Foto Paul Storm, 2011)

Fig. 10. Adderringslang (Natrix maura), Gard, Frankrijk. (Foto Paul Storm, 2011)

Sinds de herfst van 2015 verzorg ik een vrouwelijke zuidelijke wipneusadder (Vipera latastei gaditana). Adderringslangen en dobbelsteenslangen zijn in het terrarium een stuk levendiger dan deze zit-en-wachtpredator. Wat wil ik hiermee zeggen? Je kunt je afvragen of beide bovengenoemde waterslangsoorten gezien kunnen worden als typische zit-en-wachtpredatoren. Wat jagen betreft bezitten zowel adderringslangen als dobbelsteenslangen meer dan alleen een passieve zit-en-wachtstrategie. Aanwijzingen hiervoor zie je niet alleen binnen in het terrarium, maar ook buiten in het veld (Storm, 2016).

Volgens Metzger et al. (2011) vertonen zowel adderringslangen als dobbelsteenslangen vijf duidelijke jachtstrategieën, die te verdelen zijn in passieve en actieve manieren van jagen:

1. passief, buiten het water, met het hoofd boven water;
2. passief, buiten het water, met het hoofd onderwater;
3. passief, in het water, zichzelf verankerend met de staart;
4. actief zwemmend in open water;
5. actief zwemmend over de bodem, zoekend tussen de rotsen.

Het is frappant dat de twee verschillende Europese visetende waterslangsoorten niet alleen een sterke overlap vertonen wat betreft hun dieetsamenstelling (Metzger et al. (2009), maar ook wat betreft hun jachtstrategie (Metzgeret al., 2011). In dit verband is het onderzoek van Schaeffel en Mathis (1991) uitermate interessant. Uit hun onderzoek blijkt namelijk dat ringslangen onder water de ooglens niet accommoderen, terwijl adderringslangen en dobbelsteenslangen in zowel lucht als water adequaat kunnen scherpstellen. Dit is een aanwijzing dat, in tegenstelling tot ringslangen, adderringslangen en dobbelsteenslangen in de loop van de evolutie aangepast zijn aan het jagen onder water. Vanuit dit oogpunt gezien zijn ringslangen dus slecht toegerust om op vis te jagen. Bovenstaande wijst er duidelijk op dat adderringslangen en dobbelsteenslangen een overeenkomstige ecologische niche bezetten.

Fig. 11. Rotsplateau, niet ver van de rivier de Cher, Creuse, Frankrijk, waar lege eieren zijn aangetroffen samen met juveniele adderringslangen (Natrix maura) en juveniele gevlekte ringslangen (Natrix helvetica) in een gat in de rotsen (informatie Rob Veen). (Foto Paul Storm, 2017).

Fig. 11. Rotsplateau, niet ver van de rivier de Cher, Creuse, Frankrijk, waar lege eieren zijn aangetroffen samen met juveniele adderringslangen (Natrix maura) en juveniele gevlekte ringslangen (Natrix helvetica) in een gat in de rotsen (informatie Rob Veen). (Foto Paul Storm, 2017).

Het idee dat adderringslangen en dobbelsteenslangen niet samen kunnen voorkomen op grond van nicheoverlap wordt ondersteund
door een onderzoek uitgevoerd bij het meer van Genève, Zwitserland (Metzger et al., 2009). Wat geschreven is in deze alinea, is gebaseerd op het hierboven aangehaalde onderzoek. Van oorsprong komt de adderringslang voor in het meer van Genève. In het begin van de jaren twintig van de vorige eeuw werd de dobbelsteenslang in dit meer geïntroduceerd (zie ook Mazza et al., 2011), gevolgd door verscheidene introducties in de jaren vijftig en zestig, hetgeen aan de noordkant van het meer leidde tot een grote populatie van honderden individuen (Metzger et al., 2011). Vanaf het moment dat deze twee soorten werden gemonitord in de jaren negentig, heeft men een drastische afname van de populatie geconstateerd bij adderringslangen. De studie toonde aan dat de prooicompositie en prooigrootte van beide soorten veel op elkaar leken. De onderzoekers vonden een grote overlap wat betreft de niches van beide slangensoorten. Dit zou de drastische achteruitgang van de adderringslang, na de introductie van de dobbelsteenslang, kunnen verklaren. De dobbelsteenslang is in het meer van Genève dus te beschouwen als een invasieve soort, die zijn ecologische ’evenbeeld’ aan het verdringen is.

Vraagtekens

Bovenstaande in overweging nemende, lijkt het voorkomen van adderringslangen en dobbelsteenslangen een treffend voorbeeld te zijn van het principe van competitieve exclusie. Beide in Europa voorkomende slangensoorten bezetten voor een groot deel dezelfde ecologische niche, ze lijken te kunnen worden omschreven als niet al te grote semi-aquatische predatoren die het met name hebben voorzien op vis. Geen wonder dat ze doorgaans niet samen worden aangetroffen en daar waar ze zijn samengebracht, het meer van Genève, ontstaan er problemen. Maar als je nader inzoomt op beide soorten, doemen er toch schimmen op.

Uiterlijke verschillen en nicheverschillen tussen adderringslangen en dobbelsteenslangen

Laat ik beginnen met het uiterlijk. Globaal gezien lijken adderringslangen en dobbelsteenslangen natuurlijk op elkaar: niet al te grote slangen, vaak met een grijzige, bruinige, legergroenachtige grondkleur en wat contrast. Maar dobbelsteenslangen zijn gemiddeld gezien langer en slanker dan adderringslangen. Zo halen vrouwelijke dobbelsteenslangen gemakkelijk een totale lengte van meer dan negentig cm (Bol, 1998; voor ’snout vent length’ zie Ajti?? et al., 2013), terwijl veel vrouwelijke adderringslangen niet veel langer worden dan zo’n 65 cm. (Storm, 2011). De dobbelsteenslang heeft verhoudingsgewijs een wat langere kop dan de adderringslang. Het zou mij niet verbazen als bovenstaande verschillen tussen deze twee slangensoorten prooiverschil impliceert. Bovendien heeft de adderringslang doorgaans, voor een niet-adder, een bijzonder opvallende tekening, de zigzagtekening op de rug waaraan hij in belangrijke mate zijn naam heeft te danken.

Fig. 12. Het gat in het rotsplateau (Fig. 11) waar (nog zichtbare) lege eieren zijn aangetroffen samen met juveniele adderringslangen Natrix maura) en juveniele gevlekte ringslangen (Natrix helvetica) (informatie Rob Veen). (Foto Paul Storm, 2017).

Fig. 12. Het gat in het rotsplateau (Fig. 11) waar (nog zichtbare) lege eieren zijn aangetroffen samen met juveniele adderringslangen Natrix maura) en juveniele gevlekte ringslangen (Natrix helvetica) (informatie Rob Veen). (Foto Paul Storm, 2017).

Het idee is dat visetende waterslangen een tendens vertonen dat ze een smalle gestroomlijnde kop hebben, terwijl soorten die zich voeden met kikkers een bredere kop hebben (Brecko et al., 2011). De logica achter deze gedachte is als volgt. Over het algemeen genomen hebben slangen een voordeel bij een brede kop als het louter gaat om het naar binnenwerken van volumineuze prooien zoals kikkers en padden. Echter, een brede kop kan ook in de weg zitten, zoals bij slangen die vissen moeten vangen onder water. Met een brede kop kom je minder snel vooruit in water. Om onder water snel vooruit te komen, heb je een smalle gestroomlijnde kop nodig. Dit verschil is heel fraai te zien, wanneer we dobbelsteenslangen en ringslangen met elkaar vergelijken. De dobbelsteenslang (Fig. 13) heeft een wat smallere kop dan de ringslang (Fig. 14). Interessant is dat de adderringslang, als viseter, niet de lange, smalle kop lijkt te bezitten van de dobbelsteenslang. Het uiterlijk van de dobbelsteenslang doet sterk denken aan de Amerikaanse, eveneens op visjagende soort Thamnophis rufipunctatus (Rossman et al., 1996; Salo, 2017). De snuit van de aderringslang toont ziet er wat boller uit.

Fig. 13. Dobbelsteenslang (Natrix tessellata), Gardameer, Italië. Deze slang heeft duidelijk nog niet zolang geleden gegeten. (Foto Paul Storm, 2016).

Fig. 13. Dobbelsteenslang (Natrix tessellata), Gardameer, Italië. Deze slang heeft duidelijk nog niet zolang geleden gegeten. (Foto Paul Storm, 2016).

Qua uiterlijk, dat wil zeggen, wat betreft lengte, postuur, tekening en vorm van de kop, lijken adderringslangen en dobbelsteenslangen dus niet zoveel op elkaar als je misschien op het eerste gezicht zou denken; dit zou kunnen betekenen dat er ten dele sprake is van een nicheverschil tussen deze twee soorten. Dit nicheverschil lijkt er inderdaad te zijn. Als verzorger van beide slangensoorten realiseer ik mij dit maar al te goed. In het terrarium accepteert de adderringslang, naast vis, gemakkelijker andersoortig voedsel dan de dobbelsteenslang. Zo is het heel handig dat jonge adderringslangen wormen eten, hetgeen dobbelsteenslangen, voor zover ik weet, niet doen. Vanuit het oogpunt van voedergemak, kweek ik liever adderringslangen dan dobbelsteenslangen. Dit verschil blijkt ook uit studies. Dobbelsteenslangen eten vaak voor een overgroot deel vis (Filippi et al., 1996; Capula et al., 2011; Janev Hutinec & Mebert, 2011; Sterijovski et al., 2011; Ajti?? et al., 2013), terwijl adderringslangen zich, naast het verorberen van vis, ook voeden met wormen, bloedzuigers, am#bieën en hun larven (Hailey, 1981; Santos Llorente, 1998; Rugiero et al., 2000; Scali, 2011). Het ziet er dus naar uit dat de kleinere adderringslang zich globaal gezien met een wat breder spectrum van verschillende diergroepen voedt dan de sterker gespecialiseerde dobbelsteenslang.

Verschillende soorten kousenbandslangen in een duingebied bij San Francisco

Ondanks morfologische en nicheverschillen sluiten adderringslangen en dobbelsteenslangen elkaar uit (Fig. 2 en 3). Blijkbaar is de competitie tussen deze twee slangsoorten ondanks deze verschillen zó groot, dat het onmogelijk is dat ze samen voorkomen. Behalve natuurlijk dat piepkleine stukje in Italië. Des te verbaasder was ik te vernemen dat er aan de andere kant van de Atlantische Oceaan, in de buurt van San Francisco, een duingebied is waar maar liefst drie verschillende kousenbandslangsoorten samen voorkomen. Overigens, ze behoren net als het geslacht Natrix, bij de familie van de waterslangen (Natricidae). Het gaat om de volgende soorten: Thamnophis atratus, Thamnophis elegans en Thamnophis sirtalis. ’Zien is geloven’. In het voorjaar van 2014 hadden we de kans dit gebied te bezoeken en vonden op een mistige, klamme voorjaarsdag met nauwelijks zon alle drie de bovenstaande soorten, niet ver van elkaar vandaan! Nu zou je kunnen denken, net als in het geval van adderringslangen en dobbelsteenslangen, dat de overlap van deze drie kousenbandslangsoorten verwaarloosbaar klein is, maar op de kaart overlappen ze in een groot deel van het westen van de verenigde staten (Rossman et al., 1996). De indruk is dat Thamnophis atratus het met name heeft voorzien op vissen en afibieën; net zoals het voedselspectrum van Thamnophis elegans, is het dieet van Thamnophis sirtalis breed, maar in Californië lijkt deze laatstgenoemde soort vooral am#bieën te eten (Rossman et al., 1996).

Mogelijk komen Thamnophis atratus, Thamnophis elegans en Thamnophis sirtalis naast elkaar voor in dezelfde habitat, doordat ze deels verschillende niches bezetten, maar het is goed om zich te realiseren dat er binnen een soort sprake kan zijn van ontogenetische en geografische verschillen. Zo bestond bij een Noord-Californische populatie Thamnophis elegans het dieet van juvenielen uit bloedzuigers, terwijl de volwassen slangen veldmuizen aten (Rossman et al., 1996). Verder bleek uit onderzoek dat populaties die voorkomen bij de kust een sterkere genetische aanleg hebben voor het eten van bananennaaktslakken dan populaties in het binnenland. Flexibiliteit van een soort in ruimte en tijd wat betreft het dieet kan er dus voor zorgen dat het lastig is om een bepaalde soort vast te pinnen op een precies omschreven ecologische niche.

Flexibiliteit van eetgewoonten van Europese waterslangen

Deze %exibiliteit geldt niet alleen voor Noord-Amerikaanse Natricidae, maar ook voor Europese Natricidae. Doorgaans wordt de dobbelsteenslang gezien als een typische viseter en verschillende studies bevestigen dit beeld, maar de werkelijkheid blijkt weerbarstiger. Zo bestond het dieet van deze slangen bij Chinese visvijvers inderdaad bijna geheel uit vis, terwijl dobbelsteenslangen in rijstvelden op kleine padden en kikkervissen joegen maar niet op vis, en in andere leefomgevingen aten ze zelfs insecten en knaagdieren (Liu et al., 2011). Ook Göçmen et al. (2011) maken melding van het eten van insecten en zoogdieren door dobbelsteenslangen, in dit geval in Turkije; ze geven de volgende percentages: vis (72,4%); am#bieën (14,5%); insecten (7,9%) slakken (2,6%); reptielen (1,3%) en zoogdieren (1,3%). Opmerkelijk is in deze context het artikel van Brecko et al., (2011), dat ingaat op museumexemplaren, waarbij dobbelsteenslangen met vis in hun maag een smallere en gestroomlijndere kop hadden dan individuen met kikkers in hun maag. Bovenstaande suggereert voorzichtigheid wat betreft een te nauw beeld ten opzichte van de ecologische niche van dobbelsteenslangen.

Fig. 14. Ringslang (Natrix natrix persa), Lesbos, Griekenland (Foto Paul Storm, 2009).

Fig. 14. Ringslang (Natrix natrix persa), Lesbos, Griekenland (Foto Paul Storm, 2009).

Het beeld dat amfibie-etende ringslangen en viseters, zoals adderringslangen, zonder problemen samen voorkomen, gaat waarschijnlijk niet altijd op. Onderzoek van Rugiero et al. (2000) van twee populaties van adderringslangen op Sardinië gaf aan dat bij één van de populaties amfibieën een belangrijk deel uitmaakten van het dieet (86,6%). Daarmee komt de adderringslang theoretisch gezien in het vaarwater van de plaatselijke ringslang. Scali (2011) geeft dan ook aan dat er op Sardinië een sterke competitie is geobserveerd tussen adderringslangen en ringslangen (Natrix natrix cetti). Beide slangensoorten voeden zich merendeels met amfibieën en er is dan ook sprake van een grote overlap in dieet (Scali, 2011).

Fig. 15. Adderringslang (Natrix maura), onderwater in een meertje in de Provence, Frankrijk, waarschijnlijk op jacht. (Foto Paul Storm, 2015).

Fig. 15. Adderringslang (Natrix maura), onderwater in een meertje in de Provence, Frankrijk, waarschijnlijk op jacht. (Foto Paul Storm, 2015).

Niet alleen dobbelsteenslangen en adderringslangen kunnen hun dieet verschuiven, ook ringslangen blijken flexibel. Het opportunistische karakter van deze slangen blijkt uit een onderzoek, uitgevoerd in Zuidoost-Engeland; ringslangen eten naast amfibieën (63%), ook zoogdieren (25%), vis (10%) en vogels (1%) (Gregory & Isaac, 2004). Bij een schaarste van amfibieën kan het aandeel andere prooien hoger liggen (Creemers & Van Delft, 2009).

Flexibiliteit blijkt niet alleen uit het feit dat waterslangen verschillende groepen dieren bejagen, maar ook uit het gemak waarmee ze overschakelen op het eten van niet-inheemse soorten. In de Provence, Frankrijk, heb ik in het voorjaar van 2015 een jonge adderringslang geobserveerd, zwemmend in de buurt van Amerikaanse muskietenvisjes (Gambusia holbrooki) en zonnebaarzen (Lepomis gibbosus), waarschijnlijk op jacht (Fig. 15). Doorgaans gaan adderringslangen namelijk het water in om te foerageren. Een eigenschap waar je dankbaar gebruik van kunt maken bij de verzorging in het terrarium; gaan adderringslangen het water in, dan is er een grote kans dat ze honger hebben. Bij een andere gelegenheid heb ik in Zuid-Frankrijk weleens een adderringslang met een zonnebaars in zijn bek aangetroffen. Uit terrariumervaringen weet ik dat adderringslangen zonder problemen levende muskietenvisjes en zonnebaarzen accepteren als voedsel. Uit onderzoek blijkt dat ringslangen en dobbelsteenslangen in staat zijn zich snel aan te passen aan beschikbare prooien en zich ook voeden met niet-inheemse soorten (Šukalo et al., 2014). Zo geven bovengenoemde onderzoekers aan dat na het droogleggen van het merendeel van de wateren in Bardača, ringslangen zich (uitsluitend) begonnen te voeden met niet-inheemse vissen in plaats van met Anura (kikkers en padden). Kortom, ook voor waterslangen geldt waarschijnlijk: specialisme betekent geen uitsluitsel van opportunisme (Storm, 2009).

Concluderende opmerkingen

Enerzijds hebben we te maken met indrukwekkende gegevens, zoals het globale verspreidingspatroon, dieetcompositie, jachtstrategie, anatomische aanpassing en verdringing bij introductie, die het idee ondersteunen dat in Europa het geslacht Natrix een sterk voorbeeld vormt van het principe van competitieve exclusie. Anderzijds zijn er ook vraagtekens wat betreft de werking van dit principe, zoals de uiterlijke verschillen en ecologische nicheverschillen tussen adderringslangen en dobbelsteenslangen en de flexibiliteit van eetgewoonten die het lastig maakt soorten vast te pinnen op een bepaalde niche.

Hebben we hier een kloof te pakken tussen theorie en praktijk? Het ziet ernaar uit van wel. Hardin (1960, pagina 1293) merkt op: ‘The “truth” of the principle is and can be established only by theory, not being subject to proof or disproof by facts, as ordinarily understood.’ Bij het principe van competitieve exclusie gaat het om een logische theoretische gedachtegang, die in de praktijk weerbarstig blijkt door een grote hoeveelheid variabelen die een rol spelen bij het wel of niet voorkomen van een soort in een bepaald gebied. Neem bijvoorbeeld het feit dat ringslangen onder water de ooglens niet accommoderen. Een duidelijk aanwijzing dat ze minder goed zijn aangepast op het bejagen van vis dan adderringslangen en dobbelsteenslangen, maar dit neemt niet weg dat uit onderzoek blijkt dat ringslangen vis eten en daarmee de niche binnendringen van deze twee visetende slangen. Hoe succesvol ringslangen hierin zullen zijn, zal afhangen van verschillende factoren die per gebied sterk kunnen verschillen. Zo kan ik mij goed voorstellen dat ringslangen in een situatie waarbij er sprake is van een lage waterstand en grote hoeveelheden vis, veel gemakkelijker in staat zijn om vis te verschalken dan in een situatie met diep water en lage visdichtheden.

Moeten we het idee van het principe van competitieve exclusie dan maar verlaten als een te theoretisch niet te testen gedachtedwaling? Ik denk het niet, in tegendeel, door dit principe kunnen we vragen stellen, hypothesen formuleren, die mijns inziens leiden tot een beter begrip van het voorkomen van organismen in oorspronkelijke en invasieve situaties. Het voorkomen van de Europese waterslangen vormt een prachtige case door het zeer wijdverspreide voorkomen van verschillende soorten, morfologische aanpassingen, de invasieve rol van de dobbelsteenslang bij het meer van Genève en de vaak duidelijke zichtbaarheid van waterslangen in het wild. Dit laatste is waarschijnlijk de reden waarom er relatief gezien al zoveel is gepubliceerd over deze groep slangen; ik heb er in ieder geval al aardig wat plezierige uren aan te danken.

Dankwoord

Rob Veen wil ik bedanken voor de informatie die hij heeft gegeven over het voorkomen van gevlekte ringslangen en adderringslangen in de Creuse, Frankrijk. Emma Versteegh beerkentelijk voor haar opmerkingen op de conceptversie van dit artikel. Zonder de aanwijzingen van Steven Bol waren we zeer waarschijnlijk niet zo succesvol geweest met het vinden van drie verschillende kousenbandslangsoorten in een duingebied bij San Francisco. Laatst maar niet het minst wil ik mijn echtgenote Barbara van der Hout bedanken voor haar acceptatie wat betreft het uitoefenen van mijn hobby en haar opmerkingen om het geheel leesbaarder te maken.

Tabel 1: sympatrisch voorkomen van Europese Natrix soorten (observaties auteur). *= Natrix maura geobserveerd in 2002 en 2007, Natrix helvetica in 2014. ?= determinatie onzeker, slang niet rustig kunnen observeren. #= het betrof een dode slang die daar door een predator terecht kan zijn gekomen.

Tabel 1: sympatrisch voorkomen van Europese Natrix soorten (observaties auteur).

*= Natrix maura geobserveerd in 2002 en 2007, Natrix helvetica in 2014.
?= determinatie onzeker, slang niet rustig kunnen observeren.
#= het betrof een dode slang die daar door een predator terecht kan zijn gekomen.

Literatuur
AjtiĆ, R., TomoviĆ L., Sterijovski B., Crnobrnja-IsailoviĆ J., DjordjeviĆ S., DjurakiĆ M. GoluboviĆ A., SimoviĆ A., Arsovski D., AndjelkoviĆ M., KrstiĆ M., Šukalo G., GvozdenoviĆh S., Aïdam A., Michel C.L., Ballouard J-M., Bonneti X. 2013. Unexpected life history traits in a very dense population of dice snakes. Zoologischer Anzeiger 252, pp. 350-358.
Brecko, J., Vervust B., Herrel A. & Van Damme R. 2011. Head morphology and diet in the dice snake (Natrix tessellata). In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 20-29.
Bol, S. 1998. De dobbelsteenslang (Natrix tessellata tessellata) in het terrarium en in de natuur. Lacerta 56 (5), pp. 177-194.
Capula, M., Filippi E., Rugiero L. & Luiselli L. 2011. Dietary, thermal and reproductive ecology of Natrix tessellata in central Italy: a synthesis. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 147-153.
Creemers, R.C.M. & Van Delft J.J.C.W. 2009. De am#bieën en reptielen van Nederland. KNNV Uitgeverij. Darwin C. 1859. The origin of species by means of natural selection or the preservation of favoured races in the struggle for life. A mentor book, New York.
Filippi, E., Capula M., Luiselli L. & Agrimi U. 1996. The prey spectrum of Natrix natrix (Linnaeus, 1758) and Natrix tessellata (Laurenti, 1768) in sympatric populations. Herpetozoa 8 (3/4), pp. 155-164.
Göçmen, B., Çiçek K., Yildiz M.Z., Atatür M.K., Dinçaslan Y.E. & Konrad Mebert 2011. A Preliminary study on the Feeding Biology of the Dice snake (Natrix tessellata) in turkey. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 365-369.
Gregory, P.T. & Isaac L.A. 2004. Food habits of the grass snake in Southeastern England: Is Natrix natrix a generalist predator? Journal of Herpetology 38(1), pp. 88-95.
Guicking, D., Lawson R., Joger U. & Wink M. 2006. Evolution and phylogeny of the genus Natrix (Serpentes: Colubridae). Biological Journal of the Linnean Society, 87, pp. 127-143.
Hailey, A. 1981.
Ophiophagy in Natrix maura. The British Herpetological Society Bulletin No.4, pp. 51.
Hailey, A. & Davies P.M.C., 1986. Lifestyle, latitude and activity metabolism of natricine snakes. Journal of Zoology 209, pp. 461-476.
Harding, G. 1960. Competitive exclusion principle. Science 131, pp. 1292-1297.
Ioannidis, Y & Mebert K. 2011. Habitat preferences of Natrix tessellata at Strofylia, Northwestern Pelopennese, and comparison to syntopic N. natrix. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 302-310.
Janev Hutinec, B. & Mebert K. 2011. Ecological partitioning between dice snakes (Natrix tessellata) and grass snakes (Natrix natrix) in southern Croatia. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 225-233.
Kindler, C., Böhme W., Corti C., Gvoždík V., Jablonski D., Jandzik D., Metallinou M., Široký P. & Fritz U. 2013. Mitochondrial phylogeography, contact zones and taxonomy of grass snakes (Natrix natrix, N. megalocephala). Zoologica Scripta Vol. 42 (5), pp. 458-472.
Kindler, C., Chèvre M., Ursenbacher S., Böhme W., Hille A., Jablonski D., Vamberger M. & Fritz U. 2017. Hybridization patterns in two contact zones of grass snakes reveal a new Central European snake species. Scienti#c Reports 7, 7378,
Liu, Y., Mebert K. & Shi L. Notes on distribution and morphology of the dice snake (Natrix tessellata) in China. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 430-436.
Mebert, K. (Ed.) 2011. Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 1-456.
Mazza, G., Monney J-C. & Ursenbacher S. 2011. Structural habitat partitioning of Natrix tessellata and Natrix maura at Lake Geneva, Switzerland. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 80-85.
Metzger, C., Ursenbacher S. & Christe Ph. 2009. Testing the competitive exclusion principle using various niche parameters in a native (Natrix maura) and an introduced (N. tessellata) colubrid. Amphibia-Reptilia 30, pp. 523-531.
Metzger, C., Christe Ph. & Ursenbacher S. 2011. Diet variability of two convergent Natricine Colubrids in an invasive-native interaction. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 86-93.
Orlov, N.L. & Tuniyev B., 1992. A new species of grass snake, Natrix megalocephala, from the Caucasus (Ophidia: Colubridae). Asiatic Herpetological Research Vol. 4, pp. 42-54.
Patterson, J. W. & Davies, P. M. C. 1982. Predatory behaviour and temperature relations in the snake Natrix maura. Copeia 1982, pp. 472-474.
Pokrant, F., Kindler C.,Ivanov M., Cheylan M., Geniez Ph., Böhme W. & Uwe Fritz U. 2016. Integrative taxonomy provides evidence for the species status of the Ibero-Maghrebian grass snake Natrix astreptophora. Biological Journal of the Linnean Society.
Rossman, D.A., Ford N.B. & Seigel R.A. 1996. The Garter Snakes. Evolution and Ecology. University of Oklahoma Press, Norman and London.
Rugiero, L., Capula M., Persichetti D., Luiselli L. & Angelici F.M. 2000. Life-history and diet of two populations of Natrix maura (Reptilia, Colubridae) from contrasted habitats in Sardinia. Miscelanea Zoologica 23.1: 41-51.
Salo, P. 2017. Alsof er branden geblust worden: het van uitroeiing redden van een verborgen bedreigde slang. Like putting out #res: saving a secretive endangered snake from extinction. Litteratura Serpentium, jaargang 37,4, pp. 179-200.
Santos , X. & Llorente G.A. 1998. Sexual and size-related differences in the diet of the snake Natrix maura from the Ebro Delta, Spain . Herpetological Journal Vol.8, pp. 161-165.
Scali, S. 2011. Ecological comparison of the dice snake (Natrix tessellata) and the viperine snake (Natrix maura) in Northern Italy. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and Conservation of a Palaearctic Species, pp. 131-144.
Schaeffel, F. & Mathis U. 1991. Underwater vision in semi-aquatic European snakes. Naturwissenschaften 78, pp. 373-375.
Sterijovski, B., Ajti
Ć R., TomoviĆ L., DjordjeviĆ S., DjurakiĆ M., GoluboviĆ A., Crnobrnja-IsailoviĆ J., Ballouard J-M., Desmont D., Groumpf F. & Bonnet X. 2011. Natrix tessellata on Golem Grad, FYR of Macedonia: a natural fortress shelters a prosperous snake population. In: (Ed. Konrad Mebert) Mertensiella 18: The Dice Snake, Natrix tessellata: Biology, Distribution and conservation of a Palaearctic Species, pp. 298-301.
Storm, P. 2009. Korte hoektanden, lange benen en een sexy brein. Het ontstaan van de mens door natuurlijke en seksuele selectie. Uitgeverij DrukWare, Norg.
Storm, P. 2011. De adderringslang (Natrix maura) in de natuur en in het terrarium. The viperine snake (Natrix maura) in nature and in the terrarium. Litteratura Serpentium, jaargang 31,1, pp. 43-68.
Storm, P. 2016. Opmerkelijke gedragingen van dobbelsteenslangen (Natrix tessellata) Distinctive behaviour of dice snakes (Natrix tessellata) Litteratura Serpentium, jaargang 36, 2, pp. 60-71.
Šukalo, G., Ðor
ĆeviĆ S., GvozdenoviĆ S., SimoviĆ A., AnĆelkoviĆ M., BlagojeviĆ V. & TomoviĆ L. 2014. Intra- and inter-population variability of food preferences of two Natrix species on the Balkan Peninsula. Herpetological Conservation and Biology 9(1), pp. 123-136.